Le théâtre a été construit entre 1778 et 1780 sur les plans d’Alessio Lorenzini et avec les fonds fournis par les bourgeois de la ville, en opposition au Teatro del Pavone, réservé à la noblesse. Il a été inauguré en 1781 sous le nom de Teatro del Verzaro et dédié plus tard au musicien originaire de Pérouse, Francesco Morlacchi (1774-1841). En 1874, le bâtiment a été réaménagé selon les plans de l'architecte Guglielmo Calderini et redécoré par Moretti, Tassi et Verga. Il est devenu propriété municipale en 1942.