O teatro foi construído entre 1778 e 1780 para os desenhos de Alessio Lorenzini e com os fundos fornecidos pelos cidadãos de classe média da cidade, em oposição ao Teatro del Pavone, reservado à nobreza.Foi inaugurado em 1781 com o nome Teatro del Verzaro e só mais tarde dedicado ao músico nascido na Perugia, Francesco Morlacchi (1774-1841).Em 1874, o edifício foi remodelado aos desenhos do arquiteto Guglielmo Calderini e redecorado por Moretti, Tassi e Verga.Tornou -se propriedade municipal em 1942.