El teatro fue construido entre 1778 y 1780 con diseños de Alessio Lorenzini y con los fondos proporcionados por los ciudadanos de la clase media de la ciudad, en oposición al Teatro del Pavone, reservado a la nobleza. Fue inaugurado en 1781 con el nombre de Teatro del Verzaro y solo más tarde dedicado al músico nacido en Perugia Francesco Morlacchi (1774-1841). En 1874, el edificio fue remodelado por el arquitecto Guglielmo Calderini y rediseñado por Moretti, Tassi y Verga. Se convirtió en propiedad municipal en 1942.
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