Fu costruito dal 1778 al 1780 su progetto di Alessio Lorenzini per iniziativa della borghesia cittadina, in contrapposizione al Teatro del Pavone, riservato ai nobili. Fu inaugurato nel 1781 con il nome di Teatro del Verzaro, solo più tardi intitolato al musicista perugino Francesco Morlacchi (1774-1841). Nel 1874 fu rinnovato nell’architettura da Guglielmo Calderini e nelle decorazioni da Moretti, Tassi e Verga. Divenne proprietà comunale nel 1942.
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