Das Theater wurde zwischen 1778 und 1780 nach Entwürfen von Alessio Lorenzini erbaut und mit Mitteln der bürgerlichen Bürger der Stadt gegen das Teatro del Pavone, das dem Adel vorbehalten war. Es wurde 1781 mit dem Namen Teatro del Verzaro eingeweiht und erst später dem in Perugia geborenen Musiker Francesco Morlacchi (1774-1841) gewidmet. Im Jahr 1874 wurde das Gebäude nach Plänen des Architekten Guglielmo Calderini umgestaltet und von Moretti, Tassi und Verga neu gestaltet. Es wurde im Jahre 1942 in städtisches Eigentum umgewandelt.