Teatr został zbudowany w latach 1778-1780 według projektów Alessio Lorenziniego i ze środków przekazanych przez mieszczan z miasta średniej klasy, w opozycji do Teatro del Pavone, zarezerwowanego dla szlachty. Został otwarty w 1781 roku pod nazwą Teatro del Verzaro, a później został poświęcony urodzonemu w Perugii muzykowi Francesco Morlacchi (1774-1841). W 1874 r. Budynek został przebudowany na projekty architekta Guglielmo Calderiniego i odnowiony przez Morettiego, Tassiego i Vergę. W 1942 r. Stał się własnością miejską.