Het theater werd gebouwd tussen 1778 en 1780 tot ontwerpen door Alessio Lorenzini en met de fondsen van de middenklasse-burgers van de stad, in tegenstelling tot de Teatro del Pavone, gereserveerd voor de adel.Het werd ingehuldigd in 1781 met de naam Teatro del Verzaro en pas later gewijd aan de in Perugia geboren muzikant Francesco Morlacchi (1774-1841).In 1874 werd het gebouw gerenoveerd aan ontwerpen door de architect Guglielmo Calderini en opnieuw ingericht door Moretti, Tassi en Verga.Het werd gemeentelijk eigendom in 1942.