La fuente constituye la fuente terminal de Acqua Vergine, el acueducto construido por Agripa, general, yerno y colaborador de Augusto, para alimentar sus termas en el Panteón, inaugurado en el año 19 a. Según una leyenda transmitida por Plinio el Viejo y por Frontino, el nombre del acueducto proviene de una niña (virgo), que indicó la ubicación del manantial a los soldados de Agripa.

Gravemente dañado por los godos en 537 y restaurado por primera vez en 790, la restauración del acueducto fue encargada en 1453 por Nicolás el Quinto Parentucelli (1447-1455) a León Battista Alberti y Bernardo Rossellino. En esta ocasión, Giacomo della Porta construyó y restauró una nueva fuente en 1563.

Consistía en un estanque rectangular apoyado en una pared de apoyo que llevaba una inscripción con los escudos de armas de Nicolás el Quinto y del Municipio. Una nueva fuente fue encargada a Gian Lorenzo Bernini en 1640 por Urbano el Octavo Barberini (1623-1644).

Los proyectos presentados por Bernini no se llevaron a cabo, probablemente debido a los altos costos, pero se decidió igualmente cambiar la orientación de la fuente que se dirigió hacia Piazza dei Crociferi. Bernini construyó dos estanques circulares concéntricos, apoyados contra una exedra cóncava. Una larga tina que estaba al lado de la fuente se trasladó más tarde a la Piazza del Lavatore. En este punto, las obras se interrumpieron debido a los altos costos en que incurrió el papado para la guerra contra Castro.

Después de varios proyectos que nunca se llevaron a cabo, la fuente fue finalmente reconstruida en 1732 bajo Clemente el Duodécimo Corsini (1730-1740) según un proyecto de Nicola Salvi. Las obras fueron continuadas por Giuseppe Pannini después de la muerte de Salvi (1751) y duraron hasta 1762, cuando la fuente fue inaugurada finalmente por Clemente XIII Rezzonico (1758-1769). Pannini realizó cambios en el proyecto original de Salvi, el más importante de los cuales consiste en las tres cuencas debajo de la estatua del Océano esculpida por Pietro Bracci.

La fuente se apoya en el Palazzo Poli, que se amplió entre 1728 y 1730 solo para permitir la colocación de la nueva fuente, y se redujo en comparación con el cuadrado debido al bajo nivel del Acqua Vergine. Un ático con una balaustrada y figuras alegóricas está centrado sobre el arco triunfal. Representa de izquierda a derecha: abundancia de frutas, fertilidad, riqueza y amenidad con sus atributos.

Una gran inscripción en el centro lleva el escudo de armas papal sostenido por dos figuras aladas, las Fames, para conmemorar la finalización de la ópera encargada por Clemente duodécimo Corsini. Las partes laterales de la fachada presentan ventanas separadas por pilastras. La estatua de Océano en un vagón con forma de concha tirado por dos caballitos de mar conducidos por tritones se coloca en el gran nicho central con un techo lacunar. Las estatuas de Healthiness y, a la izquierda, de Abundance by Filippo della Valle están ubicadas en los nichos laterales.

Por encima de estos dos paneles en relieve, la Virgen indica el manantial a los soldados (a la derecha), y Agripa ordena la construcción del acueducto y aprueba su diseño (a la izquierda). Un imponente acantilado esculpido de forma naturalista, grabado con plantas y animales, constituye la base de la fachada del edificio y el agua fluye en él desde varias aberturas, lo que contribuye a la monumentalidad de la fuente más famosa del mundo.

Por tradición, el turista que arroje una moneda a la fuente, seguramente regresará a Roma.